后来，图哈切夫斯基被任命为全俄中央执行委员会军事部代表，后任莫斯科防区的军事委员。1918年5月捷克斯洛伐克军发生叛乱，图哈切夫斯基被派往东部前线，协助东部前线总司令穆拉维约夫组建红军高级兵团，并担任第一集团军司令。后因穆拉维约夫叛变被处决，图哈切夫斯基担任东线的临时总指挥，为平定叛乱立下了汗马功劳，开始受到列宁等领导人的重视。1918年秋，在平定原沙皇黑海舰队司令高尔察克将军的武装叛乱中，图哈切夫斯基深谋远虑、勇毅果敢，彻底消灭了叛军主力，解放了西伯利亚的大片土地，被共和国军事委员会授予红旗勋章和荣誉宝剑。尔后，图哈切夫斯基又先后被派往南方对付邓尼金白匪军和反击波兰干涉军，消灭了邓尼金的主力部队，将波兰军队一直赶到华沙城下。接着，他又奉命平定了喀琅施塔得叛乱。图哈切夫斯基就像“万金油”一样，为处于风雨飘摇中的红色苏维埃政权驰骋疆场，做出了不可磨灭的贡献。
国内战争结束后，图哈切夫斯基历任工农红军军事学院院长、西部军区司令、工农红军参谋长、苏联革命军事委员副主席兼工农红军装备部长、副国防人民委员等要职，为红军建设呕心沥血，勤奋工作。他还非常注重对未来战争的研究，创立了大规模使用坦克、机械化步兵和航空兵实施大纵深战役的理论，被誉为“红色拿破仑”。
